Kultuurkapitali tegevust juhib 11-liikmeline nõukogu, mille koosseisu kuuluvad:

• kultuuriminister esimehena
• kultuuriministri nimetatud esindaja
• rahandusministri nimetatud esindaja
• sihtkapitalide nõukogude poolt nimetatud esindajad

Kultuurkapitali nõukogu tegevus:

• kehtestab Kultuurkapitali varade paigutamise ja muude tehingute tegemise korra, nähes ette finantsriskide juhtimise piirangud vara liikide, valuutade struktuuri, instrumentide ja investeeringute kestuse ning muude investeerimistunnuste lõikes
• jaotab aastatulu vastavalt Kultuurkapitali seaduse §-le 41 lõikele 3
• otsustab kultuurivaldkondade vaheliste projektide rahastamise, samuti sihtkapitalide ja ekspertgruppide algatatud projektide rahastamise
• jaotab hasartmängumaksu seaduse alusel kultuuriehitistele sihtotstarbeliselt laekunud summad
• määrab kindlaks sihtkapitalide ja ekspertgruppide poolt jaotatavate toetuste piirmäärad aastas ja kvartalis
• analüüsib ekspertgruppide, sihtkapitalide ja Kultuurkapitali tegevuse tulemusi
• korraldab iga-aastaste ülevaadete avaldamist Kultuurkapitali tegevuse kohta
• võtab tööle ja vabastab Kultuurkapitali siseaudiitori
• kinnitab Kultuurkapitali aastaeelarve ja auditeeritud majandusaasta aruande
• määrab Kultuurkapitali halduskuludeks ettenähtud vahendite hulgas eraldi siseauditi jaoks ettenähtud eelarve ja kinnitab siseaudiitori tööplaani
• määrab sihtkapitalide nõukogude liikmetele ja ekspertgruppide liikmetele makstava tasu suuruse ja maksmise korra
• kinnitab Kultuurkapitali struktuuri
• nimetab ja vabastab Kultuurkapitali juhataja
• teostab järelevalvet juhataja, sihtkapitalide ja ekspertgruppide tegevuse üle
• annab arvamusi ja teeb ettepanekuid muudes kunstide ja rahvakultuuri ning kehakultuuri ja spordi arendamist puudutavates küsimustes, mis seonduvad käesolevas seaduses sätestatud ülesannete täitmisega
• valib Kultuurkapitali seaduse § 6¹ lõikes 1 mainitud varahalduri ja kinnitab temaga sõlmitava lepingu tingimused
• otsustab juhataja ettepanekul kinnisvara omandamise ja võõrandamise

Nõukogu volitused:

• Nõukogu volituste tähtaeg on kaks aastat
  
• Nõukogu koosseisu kinnitab Vabariigi Valitsus